文永１１年（１２７４）に甲斐国波木井郷の地頭を担っていた波木井実長が、佐渡に流刑後に釈免され鎌倉に帰還していた日蓮聖人を、領内にある身延山の西谷に草庵を設け、迎え入れたのが久遠寺の始まりとされます。
日蓮聖人は承久４年（１２２２）に安房国長狭郡東条郷片海で生れ、１２歳で千葉県鴨川市に境内を構えていた天台宗の清澄寺に入り初等教育を受けています。
伝承によると１６歳になると道善房に師事し出家、その後、比叡山延暦寺や園城寺、高野山等に遊学し、各宗派の協議を学び、建長４年（１２５２）に清澄寺に戻っています。
日蓮は各宗派の矛盾点や違和感から南無妙法蓮華経の題目を唱える唱題行を説くようになり、「専修題目」を主張しました。
建長５年（１２５３）に鎌倉に入り名越の松葉ヶ谷に草庵を設けると、独自の妙法蓮華経の布教を行い、多くの信徒を得ています。
文応元年（１２６０）に「立正安国論」を鎌倉幕府第５代執権の北条時頼に提出した事で、大きな波紋を広げる事となり、特に日蓮が念仏を批判した事で、念仏を行っていた諸派から敵視され、様々な軋轢を受けています。
その後、幕府からも日蓮の教団が危険分子と見做されるようになり、文永８年（１２７１）には幕府に召喚され平左衛門尉頼綱の尋問を受けています。
結局、日蓮は佐渡島に流罪となり、鎌倉の門下２６０人余りが逮捕・監禁、追放、所領没収などの処分を受けています。
しかし、佐渡配流が根拠のない讒言だった事が判明した為、文永１１年（１２７４）に幕府執権の北条時宗により釈免され、鎌倉に帰還、その後、波木井実長の招きにより甲斐国見延に入っています。
日蓮は当地を拠点にして多くの書簡や法門書を執筆、門下も飛躍的に増大し、布教も広がった為、特に天台宗から日蓮宗に改宗する僧侶や農民が増えました。
それを問題視した天台宗は幕府の後ろ盾を得て、激しく対立し熱原法難が発生しています。
弘安４年（１２８１）、草庵が老朽化した事から、大旦那である波木井実長の協力を得て、１０間四面の大坊が造営され、日蓮自ら「身延山妙法華院久遠寺」と名付けたと伝えられています。
日蓮は建治３年（１２７７）頃から体調を崩すと、次第に悪化、弘安５年（１２８２）には当地での生活が困難になった事から、波木井実長の次男である波木井実氏の領地にあった加倉井の湯に向かったと思われます。
しかし、武蔵国荏原郡にある池上兄弟の館に至ると、さらに病状が進み、死を悟った日蓮は「いづくにて死に候とも墓をば身延の沢にせさせ候べく候」との遺言を残し、集まった門下に最後の説法を行い、日昭・日朗・日興・日向・日頂・日持を六老僧に定めています。
日蓮が入滅すると、遺言に従い遺骨は身延山に埋葬され、歴代の法主が守護、埋葬地は日蓮宗の聖地として整備されています。
その後、日蓮宗の布教により一層多くの門徒が集まり、堂宇も老朽化し手狭になった事から、文明７年（１４７５）に１１世法主日朝により現在地に境内を遷し、総本山に相応し伽藍が整備されました。
戦国時代に入ると、甲斐国守護職武田氏や当地の領主である穴山氏が庇護した事で寺運も隆盛し、信徒や参拝者が増え門前町が形成されました。
太閤豊臣秀吉の実姉で、関白豊臣秀次の実母である日秀尼が帰依し、文禄２年（１５９３）には久遠寺の奥之院で、日蓮宗の守護神として信仰される七面大明神が祭られている七面山の本堂と方丈が寄進されています。
文禄４年（１５９５）には豊臣秀吉の千僧供養会が開催され、慶長４年（１５９９）には日秀尼寄進による久遠寺の本堂、方丈、唐門が落成しています。
江戸時代には徳川将軍家が庇護し、特に、七面山は女人禁制だったのにも関わらず、徳川家康の側室養珠院お万が元和５年（１６１９）と寛永１７年（１６４０）の２度にわたり登拝を果たしています。
これにより七面山の女人禁制が解除された為、男女問わず信仰されるようになり見延山や七面山を目指す参拝者が増大しました。
徳川家康と徳川秀忠は判物を発給、幕府は関米免除の措置をとるなど庇護すると、さらに繁栄し最盛期の正徳３年（１７１２）には山内に１３３坊が軒を連ねています。
諸大名からも信仰され、元和５年（１６１９）には加賀藩祖、前田利家の側室である寿福院日栄夫人が五重塔を寄進しています。
明治時代に入ると、多くの寺領が取り上げられ衰微しましたが、大正８年（１９１９）に山林等が払い下げられ旧観に復しています。