乾徳山恵林寺は元徳２年（１３３０）に鎌倉幕府の引付頭人、及び甲斐国の守護職を担っていた二階堂貞藤が鎌倉から臨済宗の名僧として知られた夢窓疎石を甲斐国牧ノ庄に招いて開創したと伝わる寺院です。
境内は貞藤の邸宅の屋敷内で、寺領として牧ノ庄の一部が寄進されると寺観が整えられ、夢窓疎石は円覚寺の住僧を辞し、瑞泉寺を経て牧ノ庄に入っています。
夢窓は隠遁を好み、当地に隠棲しましたが、元弘３年（１３３３）に当地を離れ、鎌倉の瑞泉寺に戻っています。
その後、恵林寺は古先印元、竜湫周沢、絶海中津等多くの名僧が輪番住持を歴任した為、甲斐国内での臨済宗布教の中心的な役割を持ちました。
寺運も隆盛し、室町時代には室町幕府３代将軍足利義満から五山十刹に次ぐ諸山の寺格を与えられています。
応仁元年（１４６７）から文明９年（１４７７）に行われた応仁の乱の混乱により衰微し、１５２０年代には既に荒廃していたそうです。
大永年間（１５２１〜１５２８年）に当地を遊歴していた妙心寺派の明叔慶浚が、荒廃していた恵林寺境内の惨状を憂いた為、当寺を臨済宗妙心寺派の寺院として再興しています。
その後、明叔慶浚は当地を離れ、臨済宗布教の為、様々な寺院に携わりましたが、天文１０年（１５４１）に武田信玄に招かれ、再び恵林寺を訪れ中興に尽力しています。
永禄６年（１５６３）に武田信玄は美濃国遠山荘地頭遠山家累代の菩提寺である大圓寺の住職を担っていた希菴玄密を招き、永禄７年（１５６４）には信玄の生母大井夫人の十三回忌法要が行われています。
同年に希菴玄密は妙心寺を経て大圓寺に戻る事となり、代わって弟子で美濃崇福寺の住職だった快川紹喜が招かれ恵林寺の住職に就任しています。
武田信玄は恵林寺を自分の菩提寺と定め、寺領３００石を寄進するなど、篤く庇護しています。
恵林寺の門前町は秩父往還と金山道が交差する交通の要衝だった事から、旅人や荷物の往来も多く、「三日市場」「九日市場」が設けられ物資の集積地としても大いに賑わっています。
武田家も陣屋や御蔵を整備し、その売上の一部が武田家の財政や、恵林寺運営の費用に賄われています。
快川紹喜は信玄から篤く信頼されていた事から、武田家の外交官的な役割を持っていたとされ、美濃国の斎藤家との交渉役を担っています。
又、内政面でも影響力があり、永禄８年（１５６５）に信玄の嫡男である武田義信が謀反の嫌疑がかけられ東光寺に幽閉された際には調停役を担っています。
元亀４年（１５７３）に武田信玄が三河国侵攻中に大病を患い、甲府への全軍撤退中、信濃国駒場で死去すると、その事実は３年の間秘密とされました。
武田勝頼が事実上の当主として確立すると、天正４年（１５７６）に勝頼が喪主、快川紹喜が大導師として信玄の三年秘喪明りの葬儀が恵林寺で行われています。
天正１０年（１５８２）に武田家が滅亡した際には、快川紹喜が織田信長に対し恭順を拒んだ為、恵林寺は織田勢により焼き討ちとなっています。
その際、快川紹喜は三門に立て籠もり「安禅必ずしも山水を須いず、心頭を滅却すれば火も自ら涼し」と唱え火定したと伝えられています。
恵林寺には僧侶や関係者など老若１００人余逃れていましたが、武田家所縁の堂宇や寺宝と共に焚殺されています。
当地が徳川領になると、徳川家康は快川紹喜の弟子で雲巌寺に逃れていた嵯峨禎太末宗瑞曷を呼び戻して恵林寺の再興を図り、江戸時代には朱印地５９石５斗が安堵されています。
寛文１２年（１６７２）には武田信玄百回忌が恵林寺で行われ、武田家所縁の諸大名や旗本、遺臣が参加すると浄財が集められ、境内には信玄の供養塔が建立されています。
宝永元年（１７０４）に柳沢吉保が甲府藩に入封すると、柳沢家が甲斐源氏の一派、甲斐一条氏の後裔である甲斐青木氏の支流で、武田家の家臣だった事から、恵林寺を篤く帰依しました。
宝永２年（１７０５）、吉保は信玄の百三十三回忌の法要を実施し、信玄佩刀だったと伝わる太刀銘来国長を奉納しています。
柳沢家の菩提寺は永慶寺でしたが、享保９年（１７２４）に２代目柳沢吉里が大和郡山藩へ転封となり、永慶寺も随行した為、吉保の遺骸が恵林寺境内へ改葬されています。
境内に残されている四脚門が国指定重要文化財に指定されている他、数多くの文化財を所有し、夢窓国師が作庭したと伝わる庭園が国指定名勝に指定されています。